Evitar el apareamiento en babuinos de aceituna hembra (Papio anubis) infectados por Treponema pallidum

Resumen

Las infecciones de transmisión sexual (ITS) son omnipresentes en las poblaciones de animales salvajes, pero aún se desconoce en gran medida si los animales desarrollaron mecanismos de evitación del comportamiento en respuesta a la adquisición de ITS. Investigamos el comportamiento de apareamiento de una población salvaje de babuinos de olivo ( Papio anubis ) infectada por la bacteria Treponema pallidum . Este patógeno causa úlceras genitales altamente conspicuas en hombres y mujeres, que señalan a individuos infecciosos. Analizamos datos sobre 876 intentos de apareamiento y las respuestas de aceptación o rechazo asociadas en un grupo de aproximadamente 170 babuinos. Nuestros hallazgos indican que las hembras tienen más probabilidades de evitar la cópula si la pareja de apareamiento o las hembras tienen genitales ulcerados. Sugerimos que este resultado está relacionado con la mayor susceptibilidad general al riesgo de infección y a la mayor probabilidad de exposición que suelen presentar las mujeres. Nuestros resultados muestran que las presiones de selección impuestas por los patógenos inducen modificaciones de comportamiento individuales, lo que lleva a una elección alterada de pareja y podría reducir la promiscuidad en una población de primates no humanos salvajes.

INTRODUCCIÓN

Las enfermedades infecciosas son generalizadas en el reino animal y representan una amenaza grave. a muchas poblaciones de vida silvestre ( 1 ). Los costos de aptitud física asociados con enfermedades infecciosas (por ejemplo, reducción de la fecundidad y aumento de las tasas de mortalidad) constituyen importantes presiones de selección en los individuos y han impulsado la evolución de defensas fisiológicas sofisticadas a través de sistemas inmunes complejos ( 2 ). Además, muchas especies también exhiben estrategias de comportamiento (p. Ej., Evitar la preparación de los conespecíficos parasitados y el forrajeo selectivo para evitar áreas de pastoreo contaminadas) que pueden servir como la primera línea de defensa contra los patógenos de transmisión directa o ambiental ( 3 6 ).

Las infecciones de transmisión sexual (ITS) representan un caso particularmente interesante, ya que están estrechamente relacionadas con el comportamiento de apareamiento y, en consecuencia, con la aptitud reproductiva. Los costos asociados con las ITS incluyen infecciones crónicas con bajas tasas de recuperación, supervivencia reducida de la descendencia, esterilidad y costosas defensas inmunes ( 7 8 ). Sin embargo, inesperadamente, se sabe poco si los individuos evitan el apareamiento con parejas infecciosas.

Sífilis, una enfermedad causada por la bacteria Treponema pallidum subsp. pallidum es una de las ITS más comunes en humanos. Las personas se infectan por contacto directo, generalmente sexual, con una lesión infecciosa (es decir, chancro primario) en el área genital ( 9 ). En Tanzania, en el Parque Nacional del Lago Manyara (LMNP), los babuinos de olivo ( Papio anubis ) están infectados con una bacteria estrechamente relacionada [ T. pálido subsp. pertenue ( TPE ) ( 10 11 )]. Otros primates no humanos (NHP) como los babuinos amarillos ( Papio cynocephalus ), los monos azules ( Cercopithecus mitis ) y los monos verdes ( Chlorocebus pygerythrus [19459] también se encuentran [19459]). infectado ( 11 ). En humanos, se sabe que TPE causa pian, una enfermedad no venérea que se propaga a través del contacto de piel a piel y causa úlceras en diferentes regiones del cuerpo [pEjEnlacarabrazosypiernas( 9 )]. En contraste, los signos clínicos de TPE en NHP en Tanzania se manifiestan principalmente en la región anogenital, parecida a una infección similar a la sífilis. Los individuos infectados pueden identificarse por la aparición de ulceraciones genitales que conducen a la mutilación parcial o completa de los genitales externos (Fig. 1) ( 10 12 13 ). Sin embargo, en casos raros, las lesiones faciales también se pueden observar entre los babuinos infectados con TPE ( 13 ). T. pallidum es muy sensible a los cambios de temperatura y a la desecación fuera de su huésped ( 9 ). Por lo tanto, la transmisión genital piel a piel es una vía de transmisión altamente efectiva ya que el área genital proporciona un ambiente húmedo constante en comparación con otras regiones del cuerpo. Esto, junto con la alta frecuencia de úlceras genitales observadas en los NHP sexualmente maduros en Tanzania, sugiere que TPE en esas personas es más probable que se transmita sexualmente ( 10 12 ).

Fig. 1 Ulceraciones genitales causadas por Treponema pallidum .

Signos clínicos de infección en mujeres adultas (arriba) y hombres (abajo) de nuestro grupo de estudio. Crédito de la foto: FMD Paciência, German Primate Center.

Cada vez que un individuo susceptible se empareja con una pareja infecciosa, se expone a los patógenos y la posterior pérdida de condición física, pero el beneficio general de la conducta de evitación podría ser contrarrestado por el costo de la pérdida Oportunidades de apareamiento. Los modelos teóricos han analizado los posibles impactos que las ITS podrían tener en la elección de pareja y en la evolución de los sistemas de apareamiento ( 14 17 ), pero faltan datos empíricos sobre las interacciones entre el huésped animal y las ITS

En este estudio, investigamos el comportamiento sexual de una población de babuinos de aceituna silvestre para probar si el estado de salud genital (SGA) tuvo un impacto en la elección de pareja y el comportamiento de apareamiento. Presumimos que los babuinos de oliva en LMNP pueden discriminar entre individuos ulcerados y no ulcerados genitalmente y, en consecuencia, adaptar su comportamiento de apareamiento de acuerdo con el GHS de la pareja sexual. Asumimos que los individuos eran infecciosos cuando había úlceras genitales, como es el caso en humanos infectados con T. pálido ( 9 ). Postulamos que (i) los individuos no ulcerados evitan el apareamiento con conespecíficos ulcerados y que (ii) los patrones de apareamiento (es decir, el número de intentos de apareamiento y copulaciones) de individuos ulcerados se reducen en comparación con los individuos no ulcerados.

RESULTADOS

Frecuencia de úlceras genitales

La prevalencia de individuos ulcerados genitalmente, determinada visualmente, se mantuvo casi estable durante el período de estudio de 18 meses. Al final del estudio, el 44% de las 53 mujeres adultas y subadultas y el 47% de los 35 hombres adultos y subadultos presentaron úlceras genitales y, por lo tanto, se consideraron infecciosas (Fig. 1). Seis babuinos (tres machos y tres hembras) que no mostraron úlceras al comienzo del estudio desarrollaron úlceras genitales y no se observó recuperación. No se detectaron signos clínicos en los lactantes, pero se observaron cinco juveniles (una hembra y cuatro machos) con ulceraciones genitales (de un estimado de 70 individuos inmaduros). Se observaron úlceras genitales en el 40% de las mujeres que participaban en conductas sexuales (de n = 32 mujeres ciclistas y bien habituadas) y en el 53% de los hombres ( n = 35)

Patrones de apareamiento

La mayoría de los comportamientos de apareamiento (91% de n = 876 intentos de apareamiento) ocurrieron cuando una hembra estaba en celo máximo, es decir, cuando la hinchazón sexual de una hembra estaba en su punto más alto. talla máxima. Los machos iniciaron la mayoría de los intentos de apareamiento (86%; Fig. 2). Observamos 876 intentos de apareamiento entre 32 hembras y 35 machos (Fig. 3) de los cuales 540 resultaron en cópulas. Los hombres con úlceras genitales realizaron menos empujes pélvicos durante las copulaciones que los hombres no ulcerados (mediana de 5 y 8 empujes pélvicos, respectivamente; prueba de Mann-Whitney U W = 63.948; P <0,001).

Fig. 2 Porcentaje de intentos de apareamiento masculino y femenino de acuerdo con su SGA.

Cada intento podría resultar en cópula (barra verde) o evitación (barra marrón). El porcentaje de observaciones se muestra en el eje y . Los intentos entre individuos de acuerdo con su GHS se muestran en el eje x . NU × NU (no ulcerado × no ulcerado), UL × UL (ulcerado × ulcerado), NUM × ULF (hombre no ulcerado × mujer ulcerado), ULM × NUF (hombre ulcerado × mujer no ulcerado). Los tamaños de muestra se muestran en la parte superior de cada barra.

Fig. 3 Red de apareamiento del babuino verde oliva.

Los nodos representan babuinos individuales y se colorean de acuerdo con el SGA de cada babuino. Los nodos rojos representan individuos ulcerados y los grises no ulcerados. Las personas que cambiaron GHS se colorean de acuerdo con el estado que tenía un mayor número de cópulas. Cuadrados y círculos representan hombres y mujeres, respectivamente. Los bordes se ponderan por el número de copulaciones entre díadas y el tiempo focal respectivo. Los colores de los bordes corresponden al GHS por pares de los nodos que conectan, con bordes rojos que representan cópulas donde al menos uno de los individuos está ulcerado, mientras que los bordes grises representan cópulas entre individuos no ulcerados.

Entre las 32 hembras focales (tabla S1 ), observamos un promedio de 2.94 ciclos (rango, 1 a 6) dentro del período de estudio de 18 meses. Durante este período, cada hembra tuvo un promedio de 1.8 parejas de apareamiento (rango, 1 a 6; Fig. 3), con una mediana de 1 pareja por 3 ciclos. Las hembras pasaron el 95% del tiempo máximo de inflamación sexual en consorcio con una pareja masculina.

Contrariamente a nuestras expectativas, el número de intentos de apareamiento observados para cada posible diada hembra-macho no reveló ningún efecto significativo del GHS del macho o la hembra. hembra (fig. S1), lo que indica una falta de apoyo a la hipótesis de que el estado del SGA afecta los intentos de apareamiento. Este resultado se obtuvo independientemente de si los intentos de apareamiento fueron iniciados por los machos [model TA-1 (total attempt–1); Table 1] o por las hembras [model TA-2 (total attempt–1); Table 1]. Sin embargo, como predijimos, la aceptación de los intentos de apareamiento fue influenciada por el GHS de ambos babuinos en una diada. Los intentos iniciados por hombres [model SA-1 (successful attempt–1); Table 2] fueron significativamente menos propensos a dar lugar a cópulas si el hombre o la mujer estaban ulcerados genitalmente (GHS masculino, P = 0,007; GHS femenino, P = 0,021). Las probabilidades de una cópula exitosa iniciada por el hombre fueron 3.2 veces mayores si el hombre no estaba ulcerado versus ulcerado y 3.1 veces mayor si la mujer no estaba ulcerada versus ulcerada. En contraste, la aceptación de los intentos de apareamiento iniciados por las hembras [model SA-2 (successful attempt–2); Table 2] no fue influenciada significativamente por el GHS masculino o femenino (GHS masculino, P = 0,55; GHS femenino, P = 0,37) , a pesar del alto número de eventos de evitación de apareamiento por machos (Fig. 2).

Tabla 1 Modelos de intento total.

Modelos de efectos mixtos de Weibull que evalúan si el número total de intentos de apareamiento está influenciado por la diada GHS del hombre y / o la mujer. Los intentos de apareamiento iniciados por machos y hembras se muestran en TA-1 y TA-2, respectivamente. Se proporcionan medias posteriores, DE, intervalos de confianza (IC) de 2.5 y 97.5% y tamaños de muestra efectivos ( n ). Rhat = 1 (convergencia del modelo) para todos los parámetros. Los modelos se ejecutaron utilizando cuatro cadenas, cada una con 2000 iteraciones, un quemado de 1000 y un adelgazamiento establecido en 1.

Tabla 2 Modelos de intentos exitosos.

GLMM que evalúan si el éxito de un intento de apareamiento ( es decir, la probabilidad de copulación) está influenciada por el SGA de la díada del hombre y / o la mujer. Los intentos de apareamiento iniciados por machos y hembras se muestran en SA-1 y SA-2, respectivamente. Estimaciones, SEs, df y 2.5 y 97.5% de intervalos de confianza se muestran para efectos fijos. Las variables significativas ( P <0.05) se muestran en negrita. Interceptar con la categoría de referencia para individuos no ulcerados.

DISCUSIÓN

En las poblaciones animales, el apareamiento está estrechamente relacionado con la maximización del estado físico, y por lo tanto, la selección de parejas saludables es crucial para evitar los costos de estado físico asociados con las ITS. Examinamos si los babuinos de aceituna silvestre evitaban el apareamiento con individuos afectados por úlceras genitales visibles causadas por T. pálido . Nuestros resultados demuestran un efecto significativo de T clínicamente aparente . Pallidum infección en el comportamiento de apareamiento de babuinos hembras. Las mujeres tenían más probabilidades de evitar la cópula si los hombres con genitales ulcerados se les acercaban, lo que indica la evitación conductual de los conespecíficos enfermos. Las mujeres NHP son a menudo más susceptibles a la adquisición de ITS que los hombres, como se observa en los humanos ( 2 ). La evitación del riesgo de enfermedad sesgada por las mujeres está muy extendida en todas las especies, y las infecciones pueden afectar significativamente la elección de pareja ( 18 ). En general, los machos que están infectados con parásitos de transmisión directa (por ejemplo, nematodos, protozoos, bacterias y virus) son parejas de apareamiento menos preferidas por sus hembras conespecíficas ( 18 ). En comparación con los hombres, las mujeres también muestran un mayor nivel de disgusto hacia posibles amenazas de enfermedades (p. Ej., Ambiente contaminado y comida en mal estado) y muestran una mayor tendencia a evitar parejas sexuales infectadas [pEjIndividuosqueexhibenlesionesgenitales( 19 20 )]. Los resultados de nuestro estudio están de acuerdo con este mayor asco generalizado reportado en las hembras, ya que el apareamiento con parejas infectadas con ITS puede implicar mayores costos para las hembras debido a la inversión obligatoria en gestación, lactancia y crianza de bebés.

También encontramos que evitar las hembras eran más frecuentes si las hembras tenían genitales ulcerados. La escarificación progresiva de los genitales debido a una infección puede conducir a un estado permanentemente abierto de la vagina y el ano, lo que aumenta las infecciones urogenitales (es decir, promueve abortos espontáneos) y el riesgo de distocia. Por lo tanto, además de afectar la elección de pareja de individuos no ulcerados, T. El pálido parece afectar el comportamiento de apareamiento de las hembras ulceradas, ya que las úlceras genitales son dolorosas y pueden causar que las hembras afectadas se abstengan de aparearse.

Si bien no encontramos evidencia que respalde la hipótesis de que los machos evitan las oportunidades de apareamiento basadas en sus propias o el GHS de su pareja, las personas con úlceras genitales realizaron significativamente menos empujes pélvicos durante la copulación que los hombres no ulcerados. Menos empujes pélvicos pueden resultar en cero o menos eventos de eyaculación. Además, se observaron algunos individuos sintomáticos que mostraban contracciones corporales inusuales con vocalizaciones simultáneas (por ejemplo, kecking) durante la micción. Como se observó en las mujeres, las úlceras genitales parecen ser igualmente dolorosas para los hombres, por lo que, en cierta medida, los hombres ulcerados también pueden incurrir en costos de acondicionamiento físico.

Se ha planteado la hipótesis de que las ITS constituyen una presión de selección clave para moldear la evolución de las estrategias de apareamiento. ( 14 15 21 ). Un modelo basado en una población de cazadores-recolectores humanos indicó que una alta prevalencia de ITS en grupos grandes podría fomentar la aparición de la monogamia impuesta socialmente ( 22 ). Se ha informado que las hembras en ciclo de babuinos amarillos y olivos copulan con la mayoría de los machos que comprenden su grupo ( 23 24 ). En contraste, en nuestro estudio, los babuinos de aceituna hembra solo se asociaron y se aparearon con pocas parejas (promedio de 1.8), a pesar del gran grupo de machos disponibles ( n = 35). Si bien la razón de esta baja promiscuidad no está clara, y los estudios que informan sobre la promiscuidad del babuino verde oliva son escasos, sería importante investigar si factores como el tamaño del grupo, la incidencia de patógenos, la virulencia de los patógenos y las consecuencias de aptitud física debido a T. pálido ejerce una presión selectiva sobre nuestra población de babuinos, que, a cambio, podría conducir a estrategias de apareamiento alteradas.

Una posible limitación de nuestro estudio es que no pudimos recopilar datos sobre el rango de dominación masculina; sin embargo, creemos que es poco probable que incluir datos de rango en nuestros modelos afecte significativamente nuestros hallazgos. Primero, la gran mayoría de los machos sexualmente maduros (83%) en nuestro grupo de estudio participaron en cópulas y establecieron consorcios con hembras de estrato máximo, lo que indica una falta de sesgo de apareamiento según el rango. En segundo lugar, a pesar de que el rango de dominación se ha considerado un predictor del éxito de apareamiento en los babuinos amarillos y olivos, también es un tema de alta variación entre grupos e individuos, y parece depender de múltiples factores ( 25 26 ). Esto contrasta mucho con los babuinos chacma, donde el rango y el acceso a las hembras en celo están fuertemente conectados ( 27 ). Además, en los babuinos amarillos y olivos, el tamaño y la composición del grupo son determinantes importantes del acceso de apareamiento entre los babuinos machos: los machos de alto rango tienden a perder su monopolio sobre el ciclismo de las hembras en grupos grandes ( 28 ) y machos los rangos de dominio son menos pronunciados en grupos grandes con muchas mujeres en bicicleta ( 29 ). Dado que los grupos de babuinos de olivo en LMNP son extraordinariamente grandes (con un promedio de aproximadamente 150 individuos), consideramos que el rango no juega un papel importante con respecto al acceso a las hembras reproductivas en nuestra población de estudio. En cambio, nuestros resultados indican que la preferencia de pareja es crucialmente importante en LMNP, ya que observamos que las mujeres en bicicleta mantienen una pareja masculina constante durante ciclos de celos consecutivos.

Los estudios empíricos sobre el comportamiento de apareamiento en relación con las ITS son escasos y se limitan principalmente a los artrópodos. En estos, no se ha encontrado evidencia de evitación de apareamiento o discriminación entre conespecíficos sanos y enfermos ( 30 32 ). Las desventajas físicas, el asco y la anticipación del dolor pueden estar influyendo en los patrones de apareamiento de nuestro grupo. Nuestro estudio que informa sobre la capacidad de un vertebrado de larga vida para discriminar entre parejas de apareamiento de acuerdo con el estado de salud arroja luz sobre cómo los patógenos de transmisión sexual pueden moldear notablemente la dinámica de apareamiento en un grupo de NHP. Por último, dado que T. pálido está presente en humanos en áreas superpuestas con NHP infectados ( 11 ), la investigación de los mecanismos subyacentes que afectan la transmisión de patógenos es de suma importancia para mitigar los riesgos para la salud de las comunidades humanas y de la vida silvestre. [19659038] MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio y temas

El trabajo de campo se realizó en LMNP, norte de Tanzania (3 ° 28 ′ S 35 ° 46′E), durante dos temporadas de campo (abril a diciembre) en 2015 y 2016. LMNP es una pequeña área protegida (aproximadamente 580 km 2 ) con casi 220 km 2 de cobertura lacustre. En 2016, realizamos una encuesta estimando el tamaño de la población de los babuinos LMNP en el parque, excluyendo el área recientemente agregada del bosque Marang (250 km 2 ). Se estimó que la población consistía en aproximadamente 5200 babuinos de olivo, y se observaron individuos con genitales ulcerados en la mayoría de los grupos dentro de LMNP.

Habituamos a nuestro grupo de estudio ( n ≈ 170 babuinos) durante 4 meses período previo a la recopilación de datos. Para mejorar la ubicación del grupo, aplicamos un radio de tres hembras adultas (Advanced Telemetry Systems Inc., Isanti, MN, EE. UU.). Los procedimientos sobre inmovilización y anestesia se describen en ( 13 ). Nuestros análisis se centraron en 26 hembras adultas y 11 subadultas (después de excluir datos de hembras observadas <1.5 horas) y 28 machos adultos y 7 subadultos. Las categorías de edad se definieron como en ( 33 ). Los machos adultos se identificaron por su gran tamaño corporal y rasgos sexuales secundarios completamente desarrollados; los machos subadultos eran más grandes que las hembras pero carecían de características sexuales secundarias (p. ej., melena grande del hombro y caninos alargados). Las hembras adultas se identificaron como individuos que alcanzaron el tamaño corporal completo, mientras que las hembras subadultas eran más pequeñas y carecían de pezones alargados (pero ya estaban en bicicleta).

Estado de salud genital

Dentro de nuestro grupo de estudio, los babuinos se clasificaron como “genitalmente”. ulcerado "o" no ulcerado ", según su GHS, utilizando señales visuales macroscópicas [comoen( 10 )]. Tanto en hombres como en mujeres, se observaron ulceraciones genitales que varían desde úlceras pequeñas y medianas hasta dermatitis necrotizante severa y mutilación de las estructuras genitales externas (Fig. 1).

Datos conductuales

Realizamos seguimientos focales ( 34 ) desde el amanecer hasta el anochecer en subadultos y hembras adultas. Apuntamos a seguimientos focales de día completo, pero si un individuo focal estuvo fuera de la vista durante más de 10 minutos, entonces se seleccionó otro babuino. Registramos 597 horas de datos de observación, con un promedio de 16.40 ± 10.02 horas (media ± DE; rango, 1.50 a 39.00 horas) por hembra focal. Damos prioridad a las hembras siguientes en su pico de estro [denotadoporlatumescenciamáximadeláreaanogenitalyelcolorrosabrillante( 35 )] para maximizar el número de eventos de apareamiento observados. Recopilamos datos sobre el comportamiento sexual de las hembras focales y sus parejas (tabla S1), registrando cuándo las díadas participaron en consorcios en los que un hombre mantenía una proximidad cercana a una hembra e intentaba evitar que otros machos se apareen con ella ( 24 ). Además, recopilamos datos sobre la frecuencia y el éxito de los intentos de apareamiento dirigidos por machos o hembras. Los intentos de apareamiento dirigidos por hombres se identificaron como un hombre que intentaba montar a una hembra con el rendimiento de empujes pélvicos ( 36 ). Los intentos dirigidos por mujeres se documentaron cuando una mujer presentó su perineo a un hombre mientras levantaba la cola ( 37 ). Los intentos de ambos sexos se consideraron exitosos si resultaban en cópula. Debido a la pérdida del cuerpo del pene o la fimosis, algunos machos no pudieron participar en la intromisión y / o la eyaculación, lo que impide nuestra capacidad de utilizar estos comportamientos para definir intentos exitosos de apareamiento. Un intento fallido se definió como una mujer que rechaza el intento de un hombre de montar (por ejemplo, al sentarse o huir) o un hombre que se abstiene de montar a una mujer después de que ella se lo presentó. Los datos de comportamiento se registraron en un dispositivo portátil (Samsung Galaxy Hand Note) en el campo utilizando el software Pendragon 5.1.2 (Pendragon Software Corporation, EE. UU.) Y se transfirieron diariamente a las computadoras para la verificación de errores y el almacenamiento de datos.

Análisis estadísticos [19659047] Modelo de intento total . Primero investigamos si el número de intentos de apareamiento se vio afectado por el SGA de una díada. Para examinar esto, desarrollamos un conjunto de datos que indicaba el número correspondiente de intentos realizados por el hombre y la mujer de cada posible diada en el grupo de estudio, junto con sus respectivos GHS. La inclusión de todas las diadas posibles nos permitió considerar todos los intentos potenciales de apareamiento, ya que teóricamente el apareamiento podría ocurrir entre cualquier mujer ciclista y cualquier hombre del grupo. Este conjunto de datos incluía una alta proporción (96,3%) de datos de intento cero, con datos para intentos distintos de cero que mostraban una varianza extremadamente alta (σ 2 = 149,9). Las distribuciones comúnmente utilizadas en casos de inflación cero [porejemploPoissoninfladoceroodistribucionesbinomialesnegativas( 38 )] no coincidían con nuestros datos; sin embargo, la distribución discreta de Weibull ( 39 ) resultó ser una buena opción (fig. S2). En particular, la distribución discreta de Weibull es muy flexible en el modelado de datos sobredispersados ​​y dispersos en relación con la distribución de Poisson ( 40 ). La función de masa de probabilidad discreta de Weibull se define como

P ( X = x ) = q x β [19659059] – q ( x + 1 ) β

con forma positiva parámetro β y parámetro q satisfactorio 0 < q <1. Como ningún paquete R actual ofrecía la funcionalidad para adaptarse a modelos de efectos mixtos con una distribución discreta de Weibull, utilizamos el lenguaje de programación bayesiano "Stan" para desarrollar modelos discretos de efectos mixtos de Weibull ([19659068] 41 ). Construimos dos modelos: uno que predice el número de intentos liderados por hombres (modelo TA-1; Tabla 1) y un segundo para intentos liderados por mujeres (modelo TA-2; Tabla 1). Cada modelo asumió que q y β eran una combinación lineal del GHS masculino y el GHS femenino (fig. S2). Ambos predictores lineales también incluyeron identidades masculinas y femeninas como variables cruzadas de efectos aleatorios que afectan las intercepciones del modelo. Utilizamos antecedentes poco informativos o poco informativos. Los coeficientes de efectos fijos tenían distribuciones previas y DE normalmente distribuidas iguales a 100. Se supuso que los efectos aleatorios se distribuían normalmente con DE muestreadas de distribuciones anteriores de Cauchy con parámetros de ubicación iguales a cero y parámetros de escala iguales a 25. Todos los modelos se ajustaron usando R v 3.4. 4 ( 42 ) con el paquete "Rstan" ( 43 ).

Modelo de intento exitoso . Aquí, examinamos si el éxito de un intento de apareamiento se ve afectado por el SGA de la diada. Nuestro conjunto de datos incluyó el éxito (1/0) de cada intento de apareamiento observado, junto con el GHS de los machos y hembras involucrados en el intento de apareamiento. Construimos dos modelos lineales mixtos generalizados (GLMM) ( 44 ): un modelo para intentos dirigidos por hombres (modelo SA-1; Tabla 2) y un segundo modelo para intentos dirigidos por mujeres (modelo SA-2 ; Tabla 2). Cada modelo asumió que la probabilidad de un evento de apareamiento exitoso dependía del GHS del macho y del GHS de la hembra. Ambos modelos tenían una estructura de error binomial con una función de enlace logit e incluían las identidades individuales y de pares como efectos aleatorios. Además, incluimos el tiempo de observación focal como un término de compensación para tener en cuenta la variación en el esfuerzo de observación entre las mujeres en bicicleta. Las interacciones entre GHS masculino y femenino no fueron significativas y se excluyeron de los modelos finales. Los modelos se ejecutaron en R v 3.4.4 ( 42 ) con el paquete lme4 v 1.1-15 ( 45 ) y P los valores se muestran en función de la probabilidad pruebas de proporción de efectos fijos individuales [funcióndrop1conargumento prueba establecido en "Chisq", ( 46 )].

Visualización de red . Construimos una red de apareamiento (Fig. 3) usando un diseño dirigido por la fuerza (Fruchterman-Reingold) en R v 3.4.4 ( 42 ) con el paquete igraph v 1.2.2. Las conexiones entre nodos (bordes) se ponderaron de acuerdo con la tasa de copulación de cada díada (es decir, el número de copulaciones después de controlar el tiempo de observación de la hembra). Para ayudar a visualizar las conexiones entre nodos, realizamos pequeños ajustes en el gráfico final de la red (por ejemplo, evitando la superposición de nodos).

MATERIALES SUPLEMENTARIOS

El material suplementario para este artículo está disponible en http://advances.sciencemag.org / cgi / content / full / 5/12 / eaaw9724 / DC1

Fig. S1 Probabilidades posteriores con q y parámetros de estimación β.

Fig. S2 Valores observados y pronosticados utilizando una distribución discreta de Weibull.

Tabla S1. Hembras focales y sus respectivas parejas de apareamiento.

Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Attribution, que permite el uso, la distribución y la reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que el trabajo original se cite correctamente.

REFERENCIAS Y NOTAS

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Agradecimientos: Agradecemos al Instituto de Investigación de Vida Silvestre de Tanzania (TAWIRI), especialmente a JD Keyyu y R. Fyumagwa; Parques Nacionales de Tanzania (TANAPA), especialmente I. A. V. Lejora; Personal de la sede de LMNP, particularmente R. Kaitila. Agradecemos a los guardaparques de LMNP que ayudaron con el trabajo de campo: P. Mkama, D. Baluya, P. Mbaryo y J. Bitulo, sin ellos, este estudio no hubiera sido posible. También agradecemos a la Comisión de Ciencia y Tecnología de Tanzania (COSTECH) por su apoyo. Agradecemos al editor y a dos revisores anónimos por sus útiles comentarios. The Animal Welfare and Ethics Committee of the German Primate Center approved the entire study. Certified veterinarians performed all baboon immobilizations and radio collar placements. All procedures in which animals were handled were performed according to the rules and regulations of “Good Veterinary Practice” and in compliance with the Tanzanian and German laws. Funding: Financial support was provided by the German Science Foundation (DFG) and conducted as part of the research group Sociality and Health in Primates (KN1097/4-1 to S.K. and ZI548/5-1 to D.Z.). Author contributions: F.M.D.P., S.K., and D.Z. designed the study. F.M.D.P., I.S.C., I.F.L., and S.K. performed field work including the collaring of the baboon females. F.M.D.P. collected the data in the field. Data analysis was performed by F.M.D.P., S.K., J.R., and D.C. The paper was written by F.M.D.P., J.R., D.C., S.K., and D.Z. Competing interests: The authors declare that they have no competing interests. Data and materials availability: All data needed to evaluate the conclusions in the paper are present in the paper and/or the Supplementary Materials. Additional data related to this paper may be requested from F.M.D.P. (fpaciencia{at}dpz.eu) or D.Z. (dzinner{at}dpz.eu).

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